שיעורי האגרות, אותן גובה הרשות מלקוחותיה, כמו אגרת נוסע יוצא, אגרת נוסע נכנס, אגרת נחיתה, אגרת חניה ועוד, קבועים בתקנות הנקבעות על ידי שר התחבורה באישור הממשלה ובאישור ועדת הכלכלה של הכנסת. הרשות מוסמכת לתת שירות ולגבות בעדו תשלום גם אם לא נקבע תשלום עבורו בתקנות ואין מתן אותו שירות מתחייב על פי חוק. כמו כן, נוספות לרשות הכנסות מפעילויות מסחריות שונות כגון השכרת שטחי מסחר ומשרדים ומתן זיכיונות להפעלת חנויות פטורות ממכס (דיוטי-פרי).